海南省具有发展高产、优质、高效蚕桑产业的气候条件,桑树终年生长不休眠,产叶时间长,养蚕可全年不间断进行,投入产出周期短、见效快、效益高,是扶贫攻坚的优势产业[1,2,3]。同时,随着我国的生态桑多元化发展战略框架的逐步构建,在“一带一路”建设为蚕桑丝绸产业及科学技术发展创造了难得的历史机遇下,海南省大力发展桑树种植,试图把海南省打造成为中国最大的“生态环保高品位的丝绸制品原料生产基地”。同时,建立果桑、茶桑、菜桑等蚕业多元化发展产业带[1, 4-8]。然而,适宜的气候条件和常年生产也同样造成桑树害虫的种类增多,发生为害严重[3]。
桑小头木虱（Paurocephala sauteri Enderlein）属小头木虱亚科（Paurocehalinae）,小头木虱属（Paurocephala Crawford）,其主要分布于泰国、菲律宾、印度、印度尼西亚、马来西亚和我国台湾省[9,10,11,12,13,14,15]。近年来在海南各地桑园发现并严重为害,受害严重的琼中黎族苗族自治县和临高县桑园被害株率达100%。主要为害桑树顶芽和嫩叶,导致叶片卷曲,难以展开;其可分泌蜡质,诱发煤烟病,导致桑叶产量显著下降;危害小苗,可致其全株死亡,严重威胁蚕桑产业的发展。
近年来,鲜有桑小头木虱若虫识别和生物学特性的详细研究报道。因此,本研究在形态识别特征的基础上开展了桑小头木虱生物学特性研究,为其有效防控奠定基础。
1 材料与方法
1.1 材料
1.1.1 供试昆虫 桑小头木虱成虫和各龄若虫采自于海南省儋州市宝岛新村两院试验场七队（109°49′66.88″ E,19°58′19.49″ N）桑树,在室内[(27±1) ℃、RH (70±5)%、12L∶12D]条件下,用桑苗笼罩饲养以观察其形态学特征和生物学特性。
1.1.2 供试寄主植物 实验饲养试虫所用桑苗为本实验室自行扦插的45日龄以上袋装桑苗,品种为‘抗青283’ב抗青10’,试虫生物学特性观察所需离体桑叶采自相同处理的桑苗。
1.2 方法
1.2.1 桑小头木虱各龄期形态特征观察 田间采集桑小头木虱高龄若虫,室内饲养待其羽化,然后将5对/株初羽化的成虫接于新鲜无病虫害的笼罩桑苗上,待其产卵后除去成虫,在温度、湿度和光照分别为(27±1)℃、RH (70±5)%、12L∶12D下饲养,每隔8 h观察虫体发育情况,以蜕皮作为判断虫龄的依据,发现其蜕皮后立即在超景深三维显微镜（基恩士VHX-5000）下进行观察拍照,记录各龄期的形态特征,包括体长及体宽。每个龄期观察30头作为重复。成虫头部、触角和生殖器等重要微观鉴别特征采用扫描电镜（日立新型台式扫描电镜TM4000plus）进行观察拍照。
1.2.2 桑小头木虱生殖方式观察 选取新鲜、无病虫害的桑叶,背面朝上放入用吸水纸保湿的培养皿中,随机挑取室内饲养的初羽化桑小头木虱成虫,按照以下3种方式接于培养皿中：
（1）1头雌成虫分别引入1、2、3、4、5、6、7、8、9、10头雄成虫;（2）1头雄成虫分别引入1、2、3、4、5、6、7、8、9、10头雌成虫;（3）1头雌成虫。
在SZ650连续变倍体视显微镜（重庆奥特光学仪器有限责任公司）下连续观察其交配、产卵情况。饲养条件同1.2.1,重复10次。
1.2.3 桑小头木虱产卵量、卵的孵化率和性比观察 选取新鲜、无病虫害的桑叶,背面朝上放入用吸水纸保湿的培养皿中,随机挑取室内饲养的初羽化桑小头木虱成虫,将1对/皿雌雄成虫配对后接入,共接入30对,分别观察记录其产卵量和卵的孵化率,并连续饲养至羽化,统计每对成虫所产后代的性比。饲养条件同1.2.1。
1.2.4 桑小头木虱各龄期发育历期观察 选取新鲜、无病虫害的桑叶,背面朝上放入用吸水纸保湿的培养皿中,随机挑取室内饲养的羽化后2 d的桑小头木虱成虫,将1对/皿雌雄成虫配对后接入,共接入30对,待其产卵2 d后除去成虫,观察至卵孵化后,随机挑取30头初孵化且正在爬行的1龄若虫按照时间编号后单独放入新的培养皿中饲养观察,记录各龄若虫的发育历期以及成虫寿命。饲养条件同1.2.1。
1.3 数据处理
使用Microsoft Excel 2007软件对实验数据进行整理、分析和图表制作,采用SPSS软件（IBM SPSS statistics 19.0）进行单因素方差分析（ANOVA）,数值以平均值±标准误（mean±SE）表示。
2 结果与分析
2.1 桑小头木虱各龄期形态特征
2.1.1 成虫 形态和识别特征见图1和图2。体长（达翅端）：雄性(2.39±0.46)mm,雌性(2.15± 0.37)mm;头宽（包括复眼）：雄性(0.83±0.11)mm,雌性(0.63±0.09)mm。头短,颊不呈锥状。复眼红褐色,初羽化成虫则为白色,红色集中于1个小的圆形区域,单眼黄绿色。触角10节,第10节端部具2枚长刚毛,第9节近基部具1枚与第10节相似的长刚毛,柄节和梗节淡黄色,鞭节暗褐色至黑色,第4节端部,6~8节的大部及9和10节褐色至黑褐色,触角长0.90~0.98 mm,各节的长比（♂/♀）分别为1.14、1.00、1.05、1.17、1.11、1.10、1.09、1.09、0.92和1.14。初羽化雌雄成虫均为黄绿色,2 d后体色逐渐变深,第3天老熟,身体上黑色斑纹逐渐显现,具体为：头部逐渐变成黑色,但雌性中缝两侧各形成3个黄色不规则斑。胸背部逐渐变为黑色,其中中胸前盾片在雄性个体的前缘具黄褐色斜紋,侧缘黄褐色,雌性则具3条黄色纵纹,有时相连呈“山”形;中胸盾片雄性黑色,雌性则具4条黄色纵纹,有时中间2条并连成1条宽纵纹;中胸小盾片雌雄两性均具2块黄色纵斑。后胸盾片黄色,后胸小盾片黑色,向上突伸呈锥状。前翅透明无斑,翅痣狭长,脉黄褐色向端部加深。足淡黄褐色,跗节褐色,端跗节黑色,胫节长于股节,分别为(1.39± 0.42)mm和(0.98±0.33)mm,胫节与股节的长比约为1.44。腹板各节均具黄色环纹（图1）。
图1 桑小头木虱成虫A：初羽化成虫;B：雌雄成虫。 Fig. 1 Adults of P. sauteri A: Newly emerged adult; B: Female and male adults. |
图2 桑小头木虱成虫主要识别特征A：头;B：触角第9和10节;C：雌性腹末侧观;D：雄性腹末侧观;E：前翅;F：后足。 Fig. 2 Adults identification of P. Sauteri A: Head, dorsal view; B: Setae on segments IX and X of antenna; C: Female apex of abdomen terminalia, lateral view; D: Male apex of abdomen terminalia, lateral view; E: Forewing; F: Hind leg. |
2.1.2 卵 呈水滴形,光滑,具光泽,带短的卵柄,端部具细长的端丝,长0.28~0.32 mm,宽0.12~0.18 mm,初产时乳白色稍透明,待孵化时可见淡红色眼点（图3）。
表1 桑小头木虱各龄期的体长、体宽和头宽Tab. 1 Body length, width and head width of various developmental stages of P. sauteri mm |
| 龄期 Developmental stage | 体长 Body length | 体宽 Body width | 头宽 Head width |
|---|---|---|---|
| 卵 | 0.33±0.08a | 0.18±0.05a | |
| 1龄若虫 | 0.30±0.04a | 0.17±0.01a | 0.16±0.00a |
| 2龄若虫 | 0.45±0.08a | 0.26±0.06a | 0.23±0.05a |
| 3龄若虫 | 0.61±0.07a | 0.35±0.05ab | 0.30±0.04ab |
| 4龄若虫 | 0.83±0.07ab | 0.57±0.02b | 0.39±0.02b |
| 5龄若虫 | 1.48±0.27bc | 1.14±0.13c | 0.62±0.07c |
| 雌成虫 | 2.15±0.37c | 1.19±0.22cd | 0.63±0.09d |
| 雄成虫 | 2.39±0.46c | 1.48±0.18d | 0.83±0.11e |
注：同列不同小写字母表示不同形态参数间存在显著差异（P<0.05）。 | |
Note: Different lowercase letters in the same row indicate significant differences among body length, width and head width of various developmental stages (P<0.05). |
1龄若虫头、胸部乳白色,复眼和腹部橘黄色,体长0.25~0.37 mm,触角3节,翅芽几乎看不见。
2龄若虫呈黄绿色,复眼橘红色,体长0.35~ 0.57 mm,触角5节,出现翅芽,呈乳头状稍稍突起。
3龄若虫黄绿色,复眼白色布满暗红色斑点,体长0.53~0.71 mm,触角5节,端部黑褐色,其余黄绿色。翅芽较小,呈三角形。
4龄若虫黄绿色,复眼白色,顶部约一半具暗红色斑点,体长0.73~0.92 mm。触角6节,第Ⅰ至Ⅳ节黄白色,从第Ⅴ节基部开始逐渐加深,从淡褐色逐渐过渡为黑色,第Ⅲ和Ⅳ节端部各有2根长刚毛,基部黑色,端部白色。翅芽明显,几乎呈半圆形,前翅与后翅边缘稍有重叠,至盖住后翅约1/3,向后延伸不超过腹部第1节。
5龄若虫黄绿色,复眼白色,顶部部分具有暗红色斑点,体长1.19~1.94 mm。触角8节,第Ⅶ和Ⅷ节为黑色,其余各节均为黄白色,其中第Ⅲ、Ⅳ和Ⅵ节端部各有2根长刚毛,基部黑色,端部白色。翅芽长椭圆形,前翅与后翅重叠近一半,向后延伸,长度超过腹部第1节。
桑小头木虱主要以若虫和成虫聚集于叶脉两侧为害,可从腹端排出球状蜡泌物,排出后则逐渐塌陷,其蜡泌物下垂跌落,导致其下叶片发生煤烟病,影响光合作用（图5）。
2.2 桑小头木虱生殖方式和繁殖能力
桑小头木虱营两性生殖方式,未观察到孤雌生殖现象。成虫以晚上羽化为主,初羽化雌雄成虫体色均为黄绿色,3 d后逐渐变为黄褐色并开始交配。成虫交尾时平行排列,尾部相连,可一同向前爬行而不分开。雌虫只交配1次,雄虫则可进行多次交配,交配时间为0.5~3 h。
2.3 桑小头木虱各龄发育历期
桑小头木虱为不完全变态昆虫,其生活史包括卵期、若虫期和成虫期3个阶段。其中若虫期共有5个龄期。在桑树上（抗青283×抗青10）从卵至成虫的发育历期为18~24 d,平均(20.73± 2.33)d,卵期5~7 d,平均(5.75±0.85)d,1~5龄若虫的发育历期分别为(2.63±0.39)d、(2.70±0.38)d、(3.45±0.51)d、(3.05±0.72)d和(3.15±0.73)d。成虫寿命雌性长于雄性,分别为9~14 d和8~10 d,平均(10.35±1.53)d和(8.50±1.00)d（表3）。桑小头木虱在海南可全年繁殖,未观察到滞育现象。
表3 桑小头木虱在桑树上的若虫历期和成虫寿命Tab. 3 Developmental duration of various developmental stages of . sauteri on mulberry |
| 龄期 Life stage | 发育历期 Developmental duration/d | 范围 Range/d | |
|---|---|---|---|
| 卵 | 5.75±0.85 | 5~7 | |
| 1龄若虫 | 2.63±0.39 | 2~3 | |
| 2龄若虫 | 2.70±0.38 | 2~3 | |
| 3龄若虫 | 3.45±0.51 | 3~4 | |
| 4龄若虫 | 3.05±0.72 | 2~4 | |
| 5龄若虫 | 3.15±0.73 | 2~4 | |
| 若虫期 | 14.98±1.78 | 13~18 | |
| 卵-成虫 | 20.73±2.33 | 18~24 | |
| 成虫寿命 | 雌 | 10.35±1.53 | 9~14 |
| 雄 | 8.50±1.00 | 8~10 | |
3 讨论
至此,为害我国大陆桑树的木虱主要有3种,另外2种分别为Anomoneura mori schwara和Paurocephara psylloptera Crawford[9, 13, 15-19]。其中P. psylloptera为粤西地区桑园主要害虫,对粤西地区桑树造成严重影响[16]。P. psylloptera曾被认为与本研究中桑小头木虱P. sauteri为同物异名,后经Mifsud和Burckhardt重新鉴定为独立的种[9]。而A. mori主要分布于辽宁、内蒙古、山西、陕西、北京、河北、河南、山东、安徽、湖北、江苏、浙江、四川和湖南,寄主植物除了桑,还包括苹果、葡萄、梨、苹果、桃和柏木[15]。A. mori多年来在我国四川、江苏、陕西等地严重为害桑树,是桑树主要害虫之一,年发生1代,受其为害所养家蚕的化蛹率、茧重及茧层率等均显著降低[16,17,18,19]。近年来,A. mori入侵我国台湾省,成为台湾桑树上的主要害虫[12],目前海南虽然尚未发现该种木虱为害,但因气候与台湾相近,也可能逐渐成为A. mori的适生区,因此需加强监测。
作为一种外来入侵物种,今后需加强桑小头木虱（P. sauteri）的监测,并进一步研究其生态适应性及对其适生区进行预测分析,明确分布区域,以降低扩散风险,保障桑蚕产业安全。本研究对其识别特征和生物学特性的研究结果将有助于其准确监测,进而有针对性地制定防控措施。
目前我们正在开展桑小头木虱对不同颜色的趋性研究以及色板防控实验研究,得到了较好结果。同时,在调查研究过程中也发现了若虫和成虫的寄生蜂,正在开展相关研究,这将有助于桑小头木虱的绿色高效防控。