蚜虫隶属于半翅目（Hemiptera）蚜总科（Aphidoidea）,除了刺吸寄主植物汁液影响植株长势外,在取食过程中还能传播植物病毒,是农业生产中的一类重要害虫。蚜虫不同世代可能会具有不同的生殖方式和生活习性,即孤雌生殖世代与两性世代交替,在世代交替的同时出现了翅型分化现象[1]。在适宜的环境生境下,蚜虫通常是以无翅蚜进行孤雌生殖;在种群密度过大、营养条件恶化或受到天敌昆虫威胁等各种环境因子刺激时,若蚜则可以变成有翅蚜,或者母体产下有翅蚜后代[2]。蚜虫在孤雌生殖世代,无翅型的形态较为常见[2]。在两种翅型的蚜虫中,无翅蚜通常都具有较强的生殖功能,而有翅蚜可以进行长距离迁飞,因此蚜虫的翅型分化现象巧妙地平衡了繁殖与迁飞之间的矛盾[2,3,4]。
1 蚜虫翅型分化的生态学意义
非遗传多型性是昆虫面对不同生态环境的一种适应策略,即采取不同的表型以更好地去适应已发生或即将发生的环境变化,如种群密度过大可能导致的营养物质缺乏等“可预见的不可预知的”环境恶化[6]。当经历或遇见光周期变短、食物资源短缺等不利环境条件时,为了在有限的资源条件下维持一定的种群数量,蚜虫通常会主动调整子代中有翅蚜的比例。
同理,有翅蚜可以飞行,有利于扩散、求偶、寻找新寄主,而无翅蚜可以缩短繁殖周期,有利于种群数量的快速增长。蚜虫种群中有翅型、无翅型在维持种群数量中各自发挥了重要的作用,蚜虫翅型分化特性有利于提高其适合度（fitness）。昆虫的翅型分化和其迁飞习性息息相关,及时、准确地掌握蚜虫等成虫翅型分化的动态对于预测其种群发生动态具有重要意义[8]。
此外,有翅型蚜的产生还能够促进不同种群之间的基因交流。蚜虫进入到有性生殖阶段的时候,随着种群的迁飞、扩散,来自不同种群的性蚜可能发生交配,从而完成基因的交流,促进种内多样性。同时,非遗传翅多型现象能够为蚜虫提供不同的自然选择压力,从而促进蚜虫的进化[2]。
2 蚜虫翅型分化的影响因素
2.1 影响蚜虫翅型分化的遗传因素
2.2 影响蚜虫翅型分化的环境因素
2.2.2 温度对蚜虫翅型分化的影响 在一定温度范围内,温度越高,长翅型昆虫的比例越大[7, 13]。但温度对蚜虫翅型分化的影响比较复杂。比如角倍蚜（Malaphis chinensis）越冬世代若蚜在胚后发育过程中,在4.5 ℃~22 ℃温度范围内温度越低有翅型昆虫的比例越高,低温有助于角倍蚜翅的发育[18]。类似的是,在8.2 ℃~22.4 ℃温度范围内温度越高桃蚜（Myzus persicae）和萝卜蚜（Lipaphis erysimi）有翅蚜的比例越低[19];但当温度升高至28.3 ℃时萝卜蚜有翅蚜的比例持续降低,而桃蚜有翅蚜的比例开始升高,可见相对于萝卜蚜来说,桃蚜对高温更敏感[19]。另外的研究发现,麦长管蚜（S. avenae）初产若蚜低温10 ℃和高温30 ℃的处理条件下,有翅率较高,达到40%左右;而在20 ℃温度处理条件下,麦长管蚜初产若蚜有翅率仅达到6%[12]。上述研究表明,较高的温度和较低的温度均有利于初龄若蚜有翅蚜的形成,当温度适中（如20 ℃~22.4 ℃）时则以无翅蚜为主。
2.2.5 杀虫剂及抗生素等对蚜虫翅型分化的影响 有研究表明,摄入低剂量的杀虫剂对蚜虫翅型分化有影响,且通常是诱导有翅蚜的产生。例如,经LC50浓度的吡虫啉药液处理后,棉蚜（Aphis gossypii）有翅蚜比例明显高于对照[27];经吡虫啉、阿维菌素和溴氰菊酯药液处理后,桃蚜（M. persicae）后代有翅蚜的比例也明显高于对照[28]。但杀虫剂对蚜虫翅型分化的影响跟所使用的浓度和剂量、蚜虫的虫龄、饲养温度、空间大小等有关。试验发现,在小空间内,低浓度吡蚜酮药液处理叶片饲养桃蚜一龄若虫能显著降低有翅型桃蚜的数量,在0.0001~0.1 mg/kg浓度范围内有翅型桃蚜的比率随处理浓度上升而上升,但0.4 mg/kg浓度下蚜虫种群中有翅个体的比例超过了对照;但在大空间中,杀虫剂处理对桃蚜翅型转化率影响不明显[29]。以亚致死浓度杀虫剂药液处理的白菜叶片饲养萝卜蚜（L. erysimi）4龄若虫,发现20 ℃时7种杀虫剂亚致死浓度处理后子代萝卜蚜有翅蚜比率与对照相比差异不明显;而在25 ℃,阿维菌素、噻虫啉均可以显著降低子代萝卜蚜有翅蚜的比例,但另外5种杀虫剂影响仍然不明显。相同处理,亚致死浓度的杀虫剂药液对桃蚜（M. persicae）翅型分化没有显著影响[30]。
传统观念认为,蚜虫等昆虫之所以要迁飞主要是为了获取更好的寄主植物营养,所以寄主植物的营养质量会影响蚜虫翅型分化[5]。邹运鼎等[33]认为棉株体内的某些氨基酸与棉蚜（A. gossypii）的翅型分化关系密切。杨益众等[34]认为,禾谷缢管蚜（R. padi）翅型分化受小麦植株体内营养、气候因子及自身密度等因素的共同影响,而非某个因素的单独作用,并且因子之间也会存在着某种联系。郭萧[35]研究发现,不同小麦生育期麦长管蚜（S. avenae）有翅蚜比例存在显著差异,当寄主植物衰老后有翅蚜比例明显上升,因此推测麦长管蚜翅型分化与寄主营养有关。但蓝浩[36]研究表明,相对于拥挤效应,不同营养的寄主对麦长管蚜翅型分化的影响并不明显。另有研究发现,饥饿处理麦长管蚜初产若虫其有翅蚜的比例明显下降,对有翅蚜后代的影响尤其明显[12]。
3 蚜虫翅型分化的生理和分子机制
3.1 蚜虫翅型分化的生理机制
不同昆虫可能有着不一样的翅型分化节点。麦长管蚜（S. avenae）翅型分化主要发生在2龄若蚜,在此以前,若蚜均存在翅原基组织,但2龄以后,有一些若蚜翅原基逐渐萎缩、消失,而其他若蚜翅原基继续发育,并最终发育成有翅蚜[35]。
多年来,人们以飞虱、飞蝗、蟋蟀为代表对昆虫翅多型现象及其机理进行了系列研究。学者们根据系列研究结果推测,各遗传因子、环境因子影响昆虫翅型分化的作用机理极有可能都是直接或间接地影响目标昆虫的代谢,从而抑制或促进昆虫体内保幼激素或蜕皮激素等的分泌,从而导致昆虫翅的多型现象。不同生物型褐飞虱（Nilaparvata lugens）体内的保幼激素含量存在显著差异,而且外源激素可以影响褐飞虱的翅型分化,这些研究结果证明了上述推论[37]。
关于昆虫激素对蚜虫翅型分化的影响以及蚜虫翅型分化内分泌控制机理的研究有少量报道,研究结果表明蚜虫的拥挤效应最终可能也是通过激素调控发挥作用。有学者认为,在种群密度较高的情况下,蚜虫感受到拥挤,为寻找新的寄主而诱导后代产生较高比例的有翅蚜。或者说,蚜虫种群密度增大使得个体间接触频率增加,蚜虫释放的一些化学信号,从而刺激翅型分化,产生更多的有翅蚜[38]。
在秋天,对豆蚜（A. fabae）2~3龄若虫施加保幼激素会导致超龄（5龄）若虫的出现,同时影响豆蚜若虫的翅型分化对光周期的敏感性[39]。
另外,Vellichirammal等[40]通过注射蜕皮激素及其类似物后造成豌豆蚜（A. pisum）有翅后代数量下降;相反通过RNA干扰（RNA interference, RNAi）EcR受体或施加EcR抑制物则会导致后代有翅个体增加。
3.2 蚜虫翅型分化的分子机制
激素在昆虫翅型分化中发挥了重要作用,但是具体是何种激素、这种激素又是如何发挥作用的?因此,关于昆虫翅型分化的发生机制逐步由生理层面转入分子层面。
蚜虫翅型分化分子机制的研究起始于对同一基因型蚜虫有翅、无翅成虫个体的差异表达基因或差异表达蛋白筛选[8, 41]。宋丽梅[41]通过对豌豆蚜（A. pisum）蛋白质组学研究发现,有翅、无翅成虫差异表达蛋白主要富集在能量代谢和蛋白参与的氨基酸生物合成及代谢的相关通路上（比如PPAR信号通路）。也有研究表明激素信号通路（蜕皮激素信号通路、胰岛素信号通路）和表观遗传修饰在昆虫翅型分化中发挥关键作用[42,43]。张秋圆等[44]对有翅型和无翅型萝卜蚜（L. erysimi）转录组差异表达基因进行KEGG富集分析,发现相关差异表达基因在Hippo信号通路、甲状腺激素信号通路显著富集。Ji等[45]发现棉蚜（A. gossypii）性母、性雄蚜、性雌蚜的翅脉型非常相似,但生殖器官明显不一样;将三者分别与孤雌生殖的无翅蚜进行了差异表达基因的分析,发现上调的差异表达基因涉及胰岛素、FOXO转录因子、丝裂原活化蛋白激酶等多种信号通路。
郭姗姗[2]研究发现,相对于对照组,Apirp5基因干扰组的豌豆蚜（A. pisum）无翅蚜个体体重显著降低,并且胚胎变小,虽然这两点都是有翅蚜的特点,但并没发现无翅蚜幼虫长出翅芽。这有可能是因为Apirp5只参与到了蚜虫翅型分化过程中胚胎发育的过程,而没有影响到翅芽的构建。Zhang等[46]在禾谷缢管蚜（Rhopalosiphum padi）转录组的研究中发现,生物胺、蜕皮激素、保幼激素、胰岛素信号通路在蚜虫翅型分化中发挥关键作用,另外33个与翅型发育相关的基因在不同发育阶段的有翅和无翅蚜中存在着显著的差异表达,如Wnt2、Uba1、flightin 和wingless等。Li等[47]利用第三代DNA测序技术,在豌豆蚜（A. pisum）无翅型雄蚜中发现了一个120 kb的嵌入体,这种嵌入体包含卵泡抑素（follistatin）重复基因在内的翅二型相关基因,这种嵌入体可能在数百万年前就已经存在,并且维持着生物型谱系多样化。
张方梅[12]成功构建了麦长管蚜（S. avenae）有翅和无翅成虫miRNAs文库,利用转录组测序技术和生物信息学分析方法,初步筛选出Let-7、miR-1_L-1、miR-7、miR-277、miR-8、mR-9a_R-2、miR-315、PC-5p-113190_15和PC-3p-2743_844等9个可能与麦长管蚜翅型分化相关的miRNAs。杨宗霖等[43]选择在麦长管蚜有翅蚜和无翅蚜中显著差异表达,且靶基因为蜕皮激素、胰岛素信号通路及翅型发育关键基因的Let-7、miR-92a、miR- 92b、miR-92a-1-p5和miR-277等5个miRNA进行表达谱分析,发现miRNA对豌豆蚜孤雌蚜翅型分化相关基因的调控可能发生在成虫阶段,Let-7可能通过调控abrupt基因参与孤雌蚜翅型分化。
Shang等[50]利用褐色桔蚜（Aphis citricidus）和豌豆蚜（A. pisum）翅发育和翅型分化过程中唯一下调的miRNA——miR-9b对麦长管蚜（S. avenae）翅型分化microRNA水平的分子机理进行了研究,发现miR-9b的表达水平的变化能够显著影响麦长管蚜后代中有翅蚜的比例,miR-9b的过表达还可能导致蚜虫翅发育畸形。此外,研究还发现miR-9b主要通过调节胰岛素信号通路的方式对蚜虫的翅型分化产生影响,这些研究结果有助于人们对环境因子调控昆虫表型可塑性分子机制的了解。
Xu等[51]通过基因抑制的方法发现控制稻飞虱翅型分化的2个胰岛素受体（InR1、InR2）,这2个胰岛素受体在稻飞虱翅型分化过程中起着截然相反的作用。蚜虫翅型分化的分子机制的研究主要集中在相关基因的筛选及其信号通路方面,关于蚜虫翅型分化激素受体的研究未见报道。
4 结语
外界生物和非生物环境因素的刺激能够诱导蚜虫变成有翅或者是产下有翅蚜,也能使低龄若虫的翅原基萎缩、消失。人们早已获知昆虫翅型分化的一系列影响因素,并且对昆虫翅型分化的生理和分子机制认识也逐步深入,但各因素在蚜虫翅型分化过程中的重要性是难以检测的。因为,自然条件下,昆虫生境中的环境因子不可能单一、孤立地存在,其对蚜虫翅型分化的影响也必然是多方面的。比如随着时间的推移、季节的变化,日照长度（光周期）、气温、寄主植物营养等也随之变化。就致瘿蚜虫而言,种群密度显然是影响蚜虫翅型分化的关键因素[54,55]。另外,昆虫种群密度过大不可避免地对寄主营养成分产生影响,而寄主植株体内的营养成分可能对蚜虫的翅型分化产生影响[33,34];同时,蚜虫的翅型分化很可能与个体营养削弱导致其共生体种类或含量的改变有关[56]。